Az opera a sárkány Fafner barlangjához közeli erdőben nyílik. Siegfriedet, Siegmund és Sieglinde fiát a törpe Mime nevelte fel, aki azt tervezi, hogy felhasználja Fafner megölésére és magának a gyűrűt. Siegfried új kardot kovácsol, Nothungot, és elindul megkeresni a sárkányt.
Egy hosszú és nehéz út után Siegfried eléri Fafner odúját. Becsapja a sárkányt, hogy felfedje gyenge pontját, majd megöli. Miközben Fafner vérét issza, képessé válik arra, hogy megértse a madarak nyelvét. A madarak mesélnek neki a Valkyrie Brünnhildéről, aki egy tűzzel körülvett sziklán alszik.
Siegfried a hegy tetejére utazik, és egy csókkal ébreszti Brünnhildét. Ők ketten egymásba szeretnek, és Siegfried megesküszik, hogy megvédi őt. Boldogságuk azonban rövid életű. A gonosz isten, Alberich, aki létrehozta a gyűrűt, Siegfriedet és Brünnhildét figyelte. Azt tervezi, hogy felhasználja Siegfriedet, hogy bosszút álljon az isteneken.
Alberich zarándoknak álcázza magát, és találkozik Siegfrieddel. Elmondja Siegfriednek, hogy Brünnhilde hűtlen hozzá, és azt tervezi, hogy elárulja. Siegfried szíve összeszorul, és elhagyja Brünnhildét. Alberich ekkor megjelenik Brünnhildének, és elmondja neki, hogy Siegfried meg fogja ölni. Brünnhilde összeomlik, és kétségbeesetten elalszik.
Siegfried visszatér Mime-hez, aki elmondja neki, hogy megmérgezte Brünnhilde italát. Siegfried megrémül, és visszarohan Brünnhilde sziklájához. Alva találja, és maga issza meg a mérgezett italt. Brünnhilde felébred, és Siegfriedet haldokolva találja. Elönti a bánat, és összetört szívvel hal meg.
Az istenek Valhallában, az istenek otthonában gyűlnek össze. Nézik, ahogy Brünnhilde máglyájának tüze felemészti Walhallát. A világ elpusztult, és az istenek tehetetlenek.